Het museum is vernoemd naar het Ara Parcis, het altaar dat in de dertiende eeuw voor Christus werd opgericht ter ere van de behouden terugkeer van Augustus uit Gallië en Spanje. In de negende eeuw voor Christus werd het altaar ingewijd. Het bevond zich aan de buitenkant van Rome op het Campus Martius (Marsveld), maar werd later vernield. Lang werd het altaar verloren gewaand totdat in de zestiende eeuw na Christus delen van het bouwwerk opgegraven werden.
In 1903 begon een systematisch onderzoek en in 1937 werd het altaar in zijn geheel weer opgebouwd. Dit ter gelegenheid van de 2000ste geboortedag van keizer Augustus. Een jaar later opende de Italiaanse dictator Benito Mussolini een museum gewijd aan het altaar. Dat museum raakte echter in verval en werd in 1998 vervangen door een modern museum ontworpen door de Amerikaanse architect Richard Meier. De Amerikaan ontwierp het museum in opdracht van het toenmalige linkse bestuur van Rome. In het museum bevindt zich de offertafel.
Lang niet alle inwoners van Rome zijn echter blij met het moderne uit marmer, glas en staal opgetrokken museumgebouw. De Italiaanse staatssecretaris voor Cultureel Erfgoed, Fransesco Giro, zei vorig jaar nog dat het museum niet in zijn huidige vorm mag blijven bestaan. Hij noemde het ontwerp van Meier ‘lelijk en overdreven’ en een ’trieste erfenis van de vorige regering’.
Ook de huidige rechtse burgemeester van Rome, Gianni Alemanno, is niet blij met het gebouw. Hij dreigde eerder het museum te zullen verplaatsen. Het gooien van verfbommen naar het omstreden museum veroordeelde hij echter wel als een vandalistische daad.
